Фонтанный дом — родовая усадьба графов Шереметевых, памятник архитектуры барокко. Основное здание возведено в 1740-х годах; на протяжении XIX века был достроен ряд флигелей. В 1918 году граф С. Д. Шереметев передал дворец советскому государству; в нём последовательно размещались Музей быта, Дом занимательной науки, Арктический и Антарктический институт.
В 1918 году Анна Ахматова переехала в северный флигель Фонтанного дома, где жил её второй муж Владимир Шилейко, бывший домашним учителем внуков С. Д. Шереметева.
В октябре 1922 года Ахматова впервые побывала в гостях у Николая Николаевича Пунина, жившего в южном флигеле Шереметевского дворца: квартиру он получил как комиссар Русского музея. С 1924 года она жила попеременно там и в служебном флигеле Мраморного дворца, куда к тому времени переселился Шилейко. В 1926 году Ахматова окончательно переехала к Пунину, став его гражданской женой. В квартире Пуниных она проживёт до 1952 года, сменив три из четырёх комнат.
На 2020 год коллекция музея насчитывала 51 564 единицы хранения. В это число входят, помимо прочего, книги писателей Серебряного века с автографами, издания книг Анны Ахматовой, фотографии, рукописи (как самой Ахматовой, так и её современников) и многое другое. Помимо фонда документов и автографов, музей располагает значительным собранием изобразительных материалов: произведений живописи, графики, скульптуры и декоративно-прикладного искусства. В числе прочего оно включает прижизненную иконографию Ахматовой, в том числе рисунок Амедео Модильяни, созданный в 1911 году.
Современная экспозиция, существующая с 2003 года, воссоздаёт облик квартиры 1920—1940-х годов: прихожая, кухня, «кабинет» Лёвы, столовая, кабинет Пунина, комнаты Ахматовой… Мемориальную часть дополняет литературно-историческая («Белый зал»), посвящённая творческой биографии Анны Ахматовой и использующая современные технические средства, включая видео- и аудиоинсталляции.
