Предназначен для тематических экспозиций о литературе, искусстве и краеведении.
Здесь представлены самовар, посуда и мебель середины XIX века, картины воронежских живописцев с художественными образами сюжетов из детства поэта. Также отображена тема учёбы в Воронежской духовной семинарии, размещены стилизованные страницы книги с иллюстрациями повести Ивана Никитина «Дневник семинариста».
В этой комнате поэт жил и творил. В воссозданном интерьере XIX века представлены мебель и предметы, принадлежавшие Ивану Никитину, а также портреты его друзей и соратников по кружку Н.И. Второва. В выставочной витрине размещены личные вещи Второва, сборники стихотворений Никитина, подшивка газеты «Воронежские губернские ведомости» за 1853 год, где впервые были опубликованы его стихи. В комнате за столом представлен образ поэта в виде манекена в момент сочинения письма редактору воронежской газеты. На стене висит картина неизвестного художника XIX века с живописным пейзажем и церковью «Осенний вечер».
В комнате и сенях отображена тема крестьянского и мещанского быта XIX века. Здесь расположен условный и внемасштабный макет усадьбы Никитина с постоялым двором, старинные предметы, найденные на территории музея во время работ по реконструкции, а также первое издание поэмы «Кулак», графические иллюстрации к нему и картина В.В. Шаврина «Никитин на постоялом дворе».
В зале предметно показаны темы: открытие и работа книжной лавки поэта, его любовная история и увековечивание памяти Ивана Никитина. Здесь представлены книги и фрагменты изданий, продававшиеся в его магазине, литературные журналы с публикациями произведений поэта. Инсталляция «Роман в письмах» из женских аксессуаров и фрагментов писем посвящена влюбленности Ивана Никитина в дворянку, дочь генерала Наталью Матвееву. На стене расположен баннер со стихотворением «Медленно движется время», ставшего неофициальным гимном студентов в XIX веке.
Имя Ивана Саввича Никитина увековечено в истории Воронежа. В зале представлен авторский макет памятника скульптора И.А. Шуклина, открытого в 1911 году на Никитинской площади и акварель с изображением захоронения поэта М. Салтыкова, датированная 1918 годом.
Инсталляция находится во дворе музея и представляет собой деревянный навес с санями, телегой, конской упряжью, предметами быта постоялого двора и поодаль стоящих от строения стилизованного колодца с воротом, а также клетей для корма лошадей.
Иван Саввич Никитин вошел в историю русской литературы как поэт-патриот и лирик. В настоящее время архив Никитина разрознен и находится в пяти местах. Его по частям хранят Российская государственная библиотека, Российский государственный архив литературы и искусства, Институт русской литературы имени A.C. Пушкина Российской Академии наук, Литературно-мемориальный музей Ф.М. Достоевского, Воронежский областной литературный музей имени И.С. Никитина.
